Singleton urodził się w 6 stycznia 1968 roku w Los Angeles. Jego ojciec był pośrednikiem kredytów hipotecznych, matka agentką sprzedaży w firmie farmaceutycznej. Nie byli małżeństwem, John wychowywał się w dwóch domach. Interesowało go kino. Studiował w szkole filmowej w LA, jako dwudziestolatek napisał scenariusz „Chłopaków z sąsiedztwa”. Gdy niedługo później Columbia Pictures chciała od niego ten tekst kupić uparł się, że sam go przeniesie na ekran. Szefowie Columbii ulegli i nie pomylili się. Singleton miał 24 lata, gdy dostał za ten nominację do Oscara w dwóch kategoriach: za scenariusz i reżyserię. „Uczyłem się w trakcie pracy” - powiedział z okazji 25 rocznicy premery. Film o trzech czarnoskórych chłopakach z Los Angeles był ważnym głosem o sytuacji Afroamerykanów w Stanach.